【转】我们为什么要研究沙燕？

老兵

在我国提到燕子，人们首先想到的应该是家燕（Hirundo rustica）（图1），因为这种非常常见的鸟类在每年春天就会回到居民的屋檐下开始衔泥筑巢，因此成为了春天和祥瑞的象征。还有一些燕科（Hirundinidae）里面的种类，和其他会衔泥筑巢的亲戚不同，它们选择在土壁上打洞筑巢（图2），这些燕子被鸟类学家们归入了沙燕属（Riparia），其拉丁属名原意为“河堤“，因为这类燕子喜欢在靠近河岸的沙坝或者土丘上凿洞作为巢穴哺育后代，而其中就包括分布在我国北方的崖沙燕（Riparia riparia）和中、西部的淡色崖沙燕（Riparia diluta）。

图1. 家燕（Hirundo rustica）和巢丨摄影：赵岩岩

图2. 崖沙燕指名亚种的巢区丨摄影：刘阳

淡色崖沙燕（Riparia diluta）在过去的很长一段时间内都被看作是崖沙燕（Riparia riparia）的一个亚种。由于两者在分布上有所重叠加之形态差异并非显而易见，因此也容易被人忽略为同一物种。直到俄罗斯学者Savchenko (1991) 和 Goroshko (1993) 的研究均认为两者应为独立的物种。Goroshko 发现在同一分布区内这两种彼此分别在不同的生境中筑群巢，另外它们的鸣声也有差别。后来，俄罗斯、美国等学者（Pavlova et al., 2008）使用线粒体作为分子标记的研究发现两者的分化已达到种的水平，且其分化时间可追溯至晚更新世时期（距今约325万年前）。且又有形态和生态上的差异，应该是不同生物学种（Biological Species）。他们的分种建议得到了代表性国际鸟类名录的采纳（如Gill, F & D Donsker (Eds). 2018）。

那么从形态上如何区分两者呢？淡色崖沙燕上体羽色和胸部灰褐色环带的颜色更淡，且耳羽和胸部环带与周围分界不明显，而崖沙燕个体略大，胸带十分明显（图3），因此崖沙燕的英文名也叫“Collared Sand Martin”。生态和分布上，崖沙燕的主要繁殖区在更靠北的西伯利亚地区及我国东北和华北，主要喜欢在平原河畔的土壁上；而淡色崖沙燕则主要繁殖在亚洲大陆的腹地，如青藏高原、中亚以及我国的中部和东部，它们筑巢的土壁可以在山地中，也可以在平原的水边（图4）。虽然两者近乎于异域分布，但是我们在中国中部、新疆北部以及蒙古国东部的考察中，也发现了两种燕子同域分布的例子，这更加强了两个物种应为独立物种的证据。

图3. 左边为淡色崖沙燕，其褐色耳羽和胸部环带与周围没有有明显的分界，特别是耳羽的部分；右边为崖沙燕，环带和耳羽具有清晰的边界，尤其是耳羽与喉部分界明显丨摄影：Manuel Schweizer

图4. 左图为淡色崖沙燕的繁殖生境，摄于青海湖丨摄影：唐琴冬右图为崖沙燕的繁殖生境，摄于蒙古国东方省（Dornod Aimag, Mongolia）丨摄影：Manuel Schweizer

崖沙燕和淡色崖沙燕都是多型种，也就是说它们的种下都有很多的亚种（subspecies）或者不同的地理种群。分类学家对这些亚种的定义和地位存在着各种的争议。比如崖沙燕就有5-6个亚种，而淡色崖沙燕也有4-6个亚种。我的导师之一Manuel Schweizer博士是Christopher Helm出版社《中亚鸟类图鉴》（A Field Guide to the Birds of Central Asia）的作者，它在中亚考察的时候，十分感兴趣淡色崖沙燕的亚种分布和分类。因为淡色崖沙燕的好几个亚种都分布在中国，自2015年开始，他和刘阳博士一起开始研究崖沙燕种组系统分类问题，在中国的很多地区收集到了样本，还有很多其他的学者参与进来，包括瑞典哥德堡大学的Urban Olsson教授，瑞典著名鸟类学家的Lars Svensson爷爷，以色列鸟类学者Handoram Shirihai，香港资深观鸟者Paul Leader等。他们一起收集样本或者去博物馆研究标本（图5）。刘阳老师戏称：这群作者的组合是研究古北界鸟类宏观分类的超强阵容。

图5. 中山大学和瑞士的鸟类学者在青藏高原野外测量淡色崖沙燕的表型丨摄影：刘阳

经过几年的努力，我们研究团队最新的研究（Schweizer and Liu et al. 2018）结合线粒体基因与核基因对淡色崖沙燕和崖沙燕不同亚种群体进行遗传学分析表明淡色崖沙燕的四个亚种虽然在形态差异并不显著但遗传背景上相互独立，其亚种分化开始于中更新世转型期之前，并伴随着后期一系列冰期与间冰期的影响，而崖沙燕虽然分布范围更广横跨整个全北界，然而其亚种间的遗传分化并不明显，推测是由一个近期的种群经过快速的扩张形成的格局。这篇文章的一个主要结论是目前淡色崖沙燕共有四个亚种，其中有三个亚种在我国存在分布（图6），虽然在《世界鸟类手册》（Handbook of Birds of the World, HBW）中标有六个亚种，但其中亚种R. d. gavrilovi和R. d. transbaykalica实际上应该是指名亚种的同种异名（Shirihai 和 Svensson 对此进行了研究, 结果待发表）。这四个亚种的独立性在遗传上已经得到了证实，且分化时间都在百万年以上，也许可以定义为是“系统发育物种”（Phylogenetic Species Concept）。但是它们的形态差别比较小，很难找到一些可以区分的性状，因此暂时不做分种的建议（让大家躺着加新的小算盘落空了）。

图6. 淡色崖沙燕和崖沙燕部分亚种繁殖地分布图，引用自Schweizer and Liu et al. 2018。可以见到获得遗传学支持的淡色崖沙燕的四个亚种及崖沙燕的三个亚种（指名亚种，ijimae和shelleyi亚种）淡色崖沙燕Riparia diluta的四个亚种1、指名亚种R. d. diluta(Sharpe & Wyatt, 1893) 在我国繁殖于新疆、青海北部。2、青藏亚种R. d. **ana(Stegmann, 1925) 繁殖于西藏东南部、青海、四川北部。3、福建亚种R. d. fohkienensis(La Touche, 1908) 繁殖于华中、华南和西南。4、印度亚种R. d. indica(Ticehurst, 1916) 繁殖于巴基斯坦北部和印度西北部。

故事讲到了这里并没有结束。淡色崖沙燕种内的不同亚种/地理种群是如何分化的呢？这也是我博士期间研究工作的主要内容。不同种群随着时间的推移如何通过逐步积累下来的遗传差异最终分化为不同的物种一直都是进化生物学所要研究的主要问题之一。大家经常采用的生物学物种概念（Biological Species Concept）强调不同物种间应存在生殖隔离，无论如何物种形成的先决条件都是基因交流在群体间受到了限制。异域物种形成模型（Allopatric speciation）（图7）提供了交流受限的一种可能，也就是说同一物种的不同群体由于受到了地理隔离作用，彼此相互分离不存在遗传物质的交换且受到了基因漂变（genetic drift）、不同选择压力的影响，不同的变异在各自的群体中被累积并保留了下来，最终导致了生殖隔离成为了不同的物种。

图7. 异域物种形成模型丨绘图：唐琴冬地理隔绝作用可以来自于山川、河流的阻隔或是岛屿与大陆的分离以及受到气候变化等的影响。在第四纪冰川周期中，冰期强烈的全球降温使得冰原在中纬度地区大规模扩张随后在短暂的间冰期气温有所回升，同时剧烈的气候变化也使得局部地区的植被类型及分布发生改变，导致种群的破碎化的生境隔离，使得第四纪冰川周期在物种多样性中发挥的作用受到了关注。淡色崖沙燕的亚种分化是否也受到了冰川作用的影响呢？

淡色崖沙燕内部的分化也有可能是邻域物种形成模型（Parapatric speciation）（图8），这提供了物种形成过程的另一可能途径。在此模型中，物种形成过程中存在一定的基因交流，群体间并非完全被隔离开来，不同群体在地理上连续分布或者间断分布，但相邻群体间会形成杂交带（hybrid zone），由于受到自然选择的影响和基因交流的减少，使得群体在环境梯度中形成了渐变群（cline），选择压力的差异导致基因频率在不同群体中发生改变最终形成了遗传背景上相互独立的姐妹种。

图8. 邻域物种形成模型丨绘图：唐琴冬我们在调查中也发现，淡色崖沙燕在分布上存在海拔梯度变化，繁殖时间上也存在着差异。比如东南繁殖的fohkienensis亚种二月份就开始繁殖了（图9），而青藏高原的**ana亚种在六月份才开始繁殖（图10）。这些生态上的差异是否都有促进了物种间的分化？另外，崖沙燕及淡色崖沙燕成为我们在不同时间及空间尺度上研究物种形成机制以及冰期气候变化对鸟类多样性影响的理想研究对象。我们也期望从更全面的取样和全基因组水平揭示这些演化历史和分化规律。

图9. 繁殖在我国中东部的福建亚种fokienensis主要栖息在平原和低山丘陵的湿地附近，3-4月就开始是繁殖了，左为它们在浙江山区的繁殖地，右为福建亚种丨摄影：黄秦

图10. 研究人员在西藏**附近考察青藏亚种 **ana丨摄影：唐琴冬

崖沙燕及淡色崖沙燕是形态上不显眼的鸟类，而且它们的活动生境都是开阔的水边和山间平地。最近几年，我国很多地方修建工程，会破坏一些“崖沙燕”的繁殖地（土壁）。从我们观察这些沙燕的形态，包含崖沙燕的ijimae亚种或者淡色崖沙燕的fohkienensis亚种。我们也希望更多的建筑方可以像郑州的施工方一样（见下面视频），不惜停工保护崖沙燕（ijimae亚种）的巢区。保护了这些燕子的繁殖地也是在保护一段独特的演化历史和物种多样性。沙燕巢区录像


致谢在准备这篇文章的时候，承蒙我的三位导师Gerald Heckel教授，Manuel Schweizer博士，刘阳副教授的帮助，新疆观鸟会苟军先生、鸫方教育咨询（深圳）有限责任公司黄秦先生提供野外考察的照片和资料，感谢中山大学鸟类生态与进化研究组的潘新园博士、魏晨韬博士、梁丹师兄、李韵师兄、湛霞师妹协助野外考察。作者简介

唐琴冬：2017年毕业于中山大学生命科学学院，水生生物学硕士。曾在中山大学鸟类生态与进化研究组担任研究助理。现为瑞士伯尔尼大学生态与进化研究所在读博士生，研究兴趣为系统地理学、物种形成机制、群体遗传学。目前在Gerald Heckel教授、Manuel Schweizer博士和刘阳副教授的联合执导下，从事沙燕属物种形成机制的研究工作。如果有鸟友见到崖沙燕的繁殖巢区，请联系我：419983552@qq.com，十分感谢！
作者：唐琴冬，编辑：谢文俊，审校：吕植桐、刘阳
转载声明：本文转载自「中大生物博物馆SYSBM」，搜索「SYSBM_2000」即可关注，[阅读原文]---福建省观鸟协会 www.fjbirds.cn